Als Captain Kirk und die Besatzung der Enterprise auf die Erde zurückgerufen werden, finden sie ihre Heimat und die Sternenflotte in Trümmern wieder - zerstört von einer feindlichen Macht aus ihren eigenen Reihen.

Für Kirk beginnt nicht nur die Jagd nach einem dunklen, verräterischen Gegenspieler, sondern auch ein persönlicher Rachefeldzug in einer Welt, die sich im Ausnahmezustand befindet.

Dabei werden er und seine Mannschaft zu Schachfiguren in einem perfiden Spiel über Leben und Tod: Liebe wird auf die Probe gestellt, Freundschaften werden auseinandergerissen und Opfer müssen erbracht werden für die einzige Familie, die Kirk noch bleibt: seine Crew.

Als ein skrupelloses, zerstörerisches Genie bekannt als Khan (Benedict Cumberbatch) der Föderation den Krieg erklärt, begeben sich Captain Kirk (Chris Pine), Spock (Zachary Quinto) und die gesamte Crew der U.S.S. Enterprise auf die explosivste Verfolgungsjagd aller Zeiten. Dabei müssen sie alle Kräfte mobilisieren, um die Erde zu verteidigen und die tödliche Bedrohung durch Khan zu eliminieren.